Em 2017, o motociclista Deacon St. John (Sam Witwer), sua esposa e pesquisadora de botânica Sarah Whitaker (Courtnee Draper) e o amigo deles William "Boozer" Gray (Jim Pirri) tentam escapar da cidade de Farewell conforme um vírus se espalha rapidamente, transformando as pessoas em criaturas agressivas e canibais. Na fuga, Sarah é esfaqueada e Deacon a coloca num helicóptero da NERO (National Emergency Response Organization, ou "Organização Nacional de Resposta de Emergência", em tradução livre; trata-se da entidade governamental criada para administrar a crise causada pelo vírus) que parte para um campo de refugiados. Deacon e Boozer ficam para trás, pois a aeronave já está lotada, mas prometem reencontrá-la.

Dois anos mais tarde (em 2019), a sociedade entrou em colapso e os sobreviventes lutam para sobreviver aos zumbis - chamados de "frenéticos" - e a ataques de grupos rivais. Deacon deduz que Sarah também morreu, pois o campo de refugiados para onde ela foi enviada foi devastado por frenéticos. Agora, ele e Boozer vivem no interior de Oregon e trabalham como caçadores de recompensas. Eles planejam viajar para o norte, buscando melhores oportunidades, mas Boozer é atacado por membros do RIP,[a] uma seita que idolatra os frenéticos e que colocou um preço na cabeça da dupla. Deacon consegue resgatá-lo, mas ele é gravemente ferido no braço e eles adiam a viagem. Além disso, a moto de Deacon é desmontada por moradores de um acampamento local e ele precisa prestar serviços para eles de modo a recuperar seu veículo enquanto Boozer repousa.

Quando o estado de saúde de Boozer se agrava, Deacon decide levá-lo para um acampamento onde moravam antes, Lost Lake. Abby, a médica local, salva Boozer, mas tem que amputar seu braço. O líder do acampamento, Iron Mike (Eric Allan Kramer), recentemente assinou um acordo de paz com o líder dos rippers, Carlos (Scott Whyte), mas seu braço-direito Skizzo e o próprio Deacon não acreditam que Carlos o respeitará. Em segredo, Skizzo celebra um acordo paralelo e entrega Deacon a eles em troca da paz entre os grupos, mas Deacon escapa e descobre que Carlos na verdade é Jessie Williamson, um ex-parceiro. De volta a Lost Lake, sob ataque dos rippers, Deacon denuncia Skizzo a Iron Mike e um novo acordo de paz é selado. Skizzo é preso, mas Deacon sabe que ele está correto em desconfiar dos rippers. Decide, então, com a ajuda de Boozer, destruir uma represa, inundando o território dos rippers. Em seguida, ele enfrenta e mata Carlos pessoalmente, encerrando a seita

Paralelamente a esses eventos, Deacon avista helicópteros da NERO sobrevoando os céus de Oregon. Um dia, ele flagra uma dessas aeronaves pousando e investiga soldados e cientistas realizando pesquisas de campo. Ele descobre que eles estão ligados a James O'Brian, um pesquisador da NERO que acompanhou Sarah no helicóptero que a levou embora no início da trama. Acreditando que o fato de ele estar vivo pode significar que Sarah também sobreviveu, Deacon o contata e eles negociam um acordo: Deacon secretamente colhe informações a cada visita da NERO na região e James o ajuda a rastrear o possível paradeiro de Sarah. Eventualmente, ele descobre que ela pode ter sido levada à região de Crater Lake, a sudeste de Lost Lake, mas esta está sob poder da milícia de Deschutes County, liderada pelo coronel Garrett (Daniel Riordan).

Deacon viaja para lá, é recrutado pelo capitão Kouri (Phil Morris) e logo reencontra Sarah, que está desenvolvendo uma arma biológica para a milícia usar contra os frenéticos. Deacon tenta levá-la, mas ela quer concluir seu trabalho e ele permanece lá com ela, prestando serviços para os milicianos e conquistando a confiança de Garrett e Kouri. Conforme a história progride, Deacon descobre que a pesquisa que Sarah desenvolvia antes da pandemia foi usada, sem que ela soubesse, para fabricar o vírus, cujo objetivo inicial era ser uma arma biológica, mas que acabou vazando e saindo de controle. Sentido-se culpada, ela quer agora criar um antídoto, e não uma arma como Garrett acredita.

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